這次故事以世界末日為背景，暗影主宰釋放所有居住在死亡國度的幽魂與邪惡生物到凡間，造成凡間到處充滿著死亡的氣息。玩家扮演壹名光明兄弟會的聖騎士成員加百列·貝爾蒙特（Gabriel Belmont），為了拯救心愛的妻子瑪麗（Marie）並查出造成凡間混沌的真相，於是踏上了冒險的旅途。
故事的主人公加百列·貝爾蒙特算得上是《惡魔城》最初代的貝爾蒙特兄弟會的戰士，故事結局時自己成為了吸血鬼德古拉（暗影之王2有交待）。